De Akerk heeft in zijn lange geschiedenis verschillende orgels geherbergd. Kort na het gereed komen van een grote verbouwing in 1466 bezat de Akerk reeds een orgel gezien de tekst van een testamentaire beschikking (uit 1475): “om een altaer te stichten … onder de orgele”. De kas van het huidige “transept-orgel” is opgesteld op de waarschijnlijke plaats van dat orgel.
Geruime tijd na de reformatie, in 1654, verleende het Stadsbestuur de opdracht aan de orgelbouwer Faber een nieuw orgel te bouwen in de Akerk. Daartoe moest een oud orgel dat tegen de torenmuur stond afgebroken worden (dit betrof waarschijnlijk niet het hierboven bedoelde instrument). Faber overleed tijdens de bouw van het nieuwe orgel en vervolgens kreeg Andreas de Mare uit Bedum in 1659 de opdracht het werk te voltooien. De Mare raakte echter verstrikt in liefdesaffaires en hij werd in 1663 verbannen uit de stad zonder dat het orgel voltooid was. Jacobus Galtusz van Hagerbeer werd tenslotte aangezocht het orgel te voltooien en dat gebeurde in 1667. Het was destijds met 40 stemmen één van de grootste instrumenten in de Nederlanden.
Vier jaar na het gereedkomen van dit imposante orgel brak brand uit in de toren. De bovenbouw van de toren met het carillon stortte naar beneden, daarmee het orgel verwoestend. De toren werd herbouwd en Arp Schnitger ontving in 1694 de opdracht een nieuw orgel te bouwen. Dit orgel kwam gereed in 1696 en was het grootste orgel dat Schnitger in de Nederlanden gebouwd heeft.
In het begin van het jaar 1710 bleek dat de toren ondeugdelijk herbouwd was. Er ontstonden scheuren in de pilaren onder de toren en instortingsgevaar dreigde. Er is nog gepoogd delen van het orgel in veiligheid te stellen maar dat lukte slechts zeer ten dele. In april van dat jaar stortte de toren in, daarmee het nog aanwezige deel van het orgel vernietigend. Het heeft tot 1815 geduurd voordat de kerk weer over een groot orgel beschikte. Op basis van een decreet van Koning Willem I werd het orgel in dat jaar uit de toen bouwvallige Academie- of Broerkerk overgebracht naar de AKerk. Dit orgel, het Schnitgerorgel dat nu nog steeds tegen de westwand staat, kwam gereed in 1702.
